《口袋妖怪珍珠》作为第四世代的作品，带来了全新的冒险故事。玩家将踏入神奥地区，这里栖息着众多新的口袋妖怪等待收集——初始御三家也迎来了全新组合：小火猴、波加曼与树苗龟。传说中掌控时间与空间的帝牙卢卡和帕路奇犽也将在故事中登场。玩家的核心目标是收集神奥地区的所有口袋妖怪，成为该地区的冠军，并粉碎银河团的邪恶阴谋。
口袋妖怪珍珠的故事设定在一片全新的大陆，但其中收录的口袋妖怪均来自过往作品。杉森建提到，开发者们现阶段正考虑在这两款游戏里引入全新形态的口袋妖怪，同时也在构思现有口袋妖怪的新进化形态。尽管这两款游戏不会新增口袋妖怪，不过玩家可以通过合成两种口袋妖怪得到新的口袋妖怪。电影里出现的口袋妖怪也会在游戏中登场，而且据说会给玩家带来不少惊喜。
这段故事围绕一位新人宝可梦训练家展开，讲述他收集、训练宝可梦并朝着宝可梦联盟冠军的目标前进的历程。其中可供选择的初学者宝可梦包括炎系的小火焰猴、水系的波加曼和草系的草苗龟。和宝可梦系列的多数作品一样，故事里设置了八位专精特定属性的道馆训练家，他们负责为表现出色的新人训练家颁发道馆徽章——这是推动剧情发展的关键要素。与此同时，主角还需要对抗银河团这一敌对组织，他们企图将所在地区改造为乌托邦。
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